Peggy Guggenheim ha collezionato opere d'arte da tutto il mondo per tutta la sua vita e ha riunito sotto lo stesso tetto capolavori dei più grandi artisti del XX secolo. La sua collezione è stata inaugurata come museo pubblico nel 1980 con opere di arte moderna italiana, europea e americana.
La Collezione Peggy Guggenheim di Venezia è composta dalle opere raccolte in una vita dedicata alla ricerca e all'acquisto di opere d'arte, nonché da collezioni successivamente generosamente donate alla sua fondazione. La Collezione Permanente del museo ospita le opere più importanti del Cubismo del XX secolo, dell'Espressionismo Astratto americano, della pittura Metafisica, del Surrealismo e dell'arte astratta europea.
Una collezione donata alla fondazione nel 2012, la Collezione Schulhof, è composta da 80 opere del 1945 e degli anni successivi. A Palazzo Vernier Leoni si trova anche il Giardino delle Sculture di Patsy R. e Raymon D. Nasher.